Посещений:
РИСК РАКА ГРУДИ

Роль нарушений апикально-базальной полярности эпителия

Interplay between BRCA1 and RHAMM Regulates Epithelial Apicobasal Polarization and May Influence Risk of Breast Cancer.
Maxwell C.A., Benitez J., Gomez-Baldo L., Osorio A., Bonifaci N., et al.
(2011) PLoS Biol 9(11): e1001199. doi:10.1371/journal.pbio.1001199

Differentiated mammary epithelium shows apicobasal polarity, and loss of tissue organization is an early hallmark of breast carcinogenesis. In BRCA1 mutation carriers, accumulation of stem and progenitor cells in normal breast tissue and increased risk of developing tumors of basal-like type suggest that BRCA1 regulates stem/progenitor cell proliferation and differentiation. However, the function of BRCA1 in this process and its link to carcinogenesis remain unknown. Here we depict a molecular mechanism involving BRCA1 and RHAMM that regulates apicobasal polarity and, when perturbed, may increase risk of breast cancer. Starting from complementary genetic analyses across families and populations, we identified common genetic variation at the low-penetrance susceptibility HMMR locus (encoding for RHAMM) that modifies breast cancer risk among BRCA1, but probably not BRCA2, mutation carriers: n = 7,584, weighted hazard ratio (wHR) = 1.09 (95% CI 1.02–1.16), ptrend = 0.017; and n = 3,965, wHR = 1.04 (95% CI 0.94–1.16), ptrend = 0.43; respectively. Subsequently, studies of MCF10A apicobasal polarization revealed a central role for BRCA1 and RHAMM, together with AURKA and TPX2, in essential reorganization of microtubules. Mechanistically, reorganization is facilitated by BRCA1 and impaired by AURKA, which is regulated by negative feedback involving RHAMM and TPX2. Taken together, our data provide fundamental insight into apicobasal polarization through BRCA1 function, which may explain the expanded cell subsets and characteristic tumor type accompanying BRCA1 mutation, while also linking this process to sporadic breast cancer through perturbation of HMMR/RHAMM.

Mutations in two genes that were initially identified as predisposing carriers to early-onset breast cancer, BRCA1 and BRCA2, cause similar perturbations in cellular responses to DNA damage but predispose carriers to distinct tumor types. Thus, the two genes may trigger different carcinogenic processes. We have used genetic analyses of affected families to uncover additional genetic variation that is linked to the risk of developing cancer for carriers of BRCA1 mutations. This variation falls within a centrosomal gene, named HMMR. The protein product of HMMR, which is called RHAMM, works in concert with BRCA1 to regulate the structure of normal breast cells as they grow and become polarized. This polarization process depends upon a balance between the activities of BRCA1 and the Aurora kinase A, with the kinase opposing BRCA1 function and promoting growth. Our findings provide new insights into the mechanism through which BRCA1 may promote commitment of initially bipotent mammary cells towards the luminal lineage, and how loss of this function may predispose cells to become breast tumors of a basal-like type.


Молочные железы состоят из двух эпителиальных клеточных клонов, которые формируют внутренний апико-базально поляризованный слой, обращенный в просвет и окруженный наружным или базальным слоем контрактильных миоэпителиальных клеток [1]. Субнаборы эпителиальных клеток, скорее всего, поддерживаются благодаря иерархии дифференцировки, поддерживаемой популяцией estrogen receptor (ER)-негативных стволовых клеток молочной железы, концентрирующихся в базальном компартменте [2-7]. Цитоскелетные структуры включают актиновые и промежуточные филаменты , они характеризуют дифференцированные клетки [8] и поэтому могут вносить вклад в дифференцировку. Напр., организация микротрубочек в слипчивых соединениях важна для поддержания межклеточных контактов в апикально-базальном поляризованном эпителии [9]. Это использует зависимую от центросом сборку микротрубочек, сопровождаемую высвобождением и захватом не-центросомных сайтов [10]. Следовательно, динамичная цитоскелетная реорганизация может быть критической для терминальной дифференцировки эпителия просвета молочных желез. Однако молекулярные детерминанты этого процесса и связь с канцерогенезом остаются неизвестными.
Общие патологические проявления опухоли груди, возникающие у носителей генной мутации breast cancer 1, early onset (BRCA1), включая basal-like фенотип и ER negativity [11],[12], привели к предположению, что BRCA1 функционирует, регулируя пролиферацию и дифференцировку стволовых клеток и клеток предшественников [13]. Недавние доказательства подтвердили эту гипотезу. Пролиферация и дифференцировка клеток изменяются после истощения BRCA1 в не туморогенной MCF10A линии клеток молочной железы [14] и в ex vivo культуре первичных эпителиальных клеток молочных желез, несущих мутацию BRCA1 [15]. Ксенотрансплантаты первичных эпителиальных клеток молочной железы, истощенные по BRCA1, обнаруживают экспансию стволовых клеток с нарушенной дифференцировкой просвета [16]. Увеличение популяции предшественников просветного слоя обнаруживается также в ткани груди носителей мутации BRCA1 [17] и соотв. было предположено, что эти клетки являются мишенями для трансформации, ведущей к basal-like опухолям [18]. Недавнее исследование показало увеличение клеток базальных предшественников, а также дефекты дифференцировки предшественников просвета у таких носителей [19]. Поскольку было постулировано, что стволовые и клетки предшественники могут иметь жесткие требования к репарации повреждений ДНК с высокой точностью [17], то необходимо выяснить потенциальный вклад BRCA1 в др. молекулярные события, фундаментальные для дифференцировки.
BRCA1-зависимое убиквитинирование, функционирующее как гетеродимер с BRCA1-associated RING domain 1 (BARD1), подавляет сборку микротрубочек центросомами специфическим для молочных желез способом [20],[21]. Xenopus brca1-bard1 снижает функцию ассоциированного с микротрубочками белка, наз. Xenopus receptor for hyaluronan-mediated motility (xrhamm) [22]. Xrhamm является ортологом продукта гена кандидата чувствительности к раку груди с низкой пенетрантностью (RHAMM, HMMR ген) [23], чья избыточная экспрессия в опухолях ассоциирует с плохим прогнозом и диагнозом в раннем возрасте [23-25]. В то время как xrhamm регулирует организацию микротрубочек во время мейоза [26], RHAMM контролирует рекрутирование γ-tubulin (TUBG1) [27] и динамику интерфазных микротрубочек [28]. Вместе эти наблюдения подтверждают, что BRCA1 может участвовать в эпителиальной дифференцировке путем подавления сборки центросомных микротрубочек посредством RHAMM и TUBG1, и способствовать реорганизации цитоскелета, необходимого для апикально-базальной поляризации. Напротив, потеря функции BRCA1 может нарушать структурные характеристики терминальной дифференцировки и соотв. увеличивать риск рака груди basal-like опухолевого типа. Проведенный нами анализ продемонстрировал генетические, молекулярные и функциональные взаимодействия между BRCA1/BRCA1, HMMR/RHAMM и дополнительными центросомными компонентами, которые регулируют реорганизацию цитоскелета, критическую для апикально-базальной полярности.

Discussion


Мы исследовали взаимодействия генов и белков в centrosome-cantered модуле, включая BRCA1/BRCA1 и HMMR/RHAMM, в биологических системах в пределах от подсчетов риска рака груди до клеточных фенотипов и цитоскелетных структур. Согласующиеся находки в этих системах предоставляют информацию о разнообразных процессах и условиях. Во-первых, ключевая роль этого модуля в апикально-базальной поляризации эпителия указывает на то, что генетическая изменчивость в его компонентах может влиять на риск возникновения рака груди. Соответственно, широко распространенный кандидат на роль аллеля предрасположенности к раку груди в HMMR, первоначально идентифицированный при изучении евреев Ашкенази [23], может специфически модифицировать риск рака груди среди носителей мутации BRCA1. Противоречивые для разных популяций результаты для HMMR [61],и возможно для др. компонентов этого модуля (т.e., AURKA [62]), могут быть обусловлены генетическими различиями между популяциями. Недавнее сообщение подтвердило, что широко распространенная генетическая изменчивость в генах, кодирующих компоненты центросомного пути (включая AURKA и HMMR), часто может влиять на риск рака груди и, отметим, включает варианты TACC3-предполагаемого гомолога HMMR [63]-TUBG1 и TPX2 локусы [64]. Наши результаты подчеркивают важность проведения всесторонних оценок взаимодействий между генами чувствительности к раку и их продуктами во всех системах, чтобы вычленить потенциальные взаимоотношения с канцерогенезом [65].
Комплексный механизм канцерогенеза груди, связанный с потерей функции BRCA1, д. давать исчерпывающее объяснение наблюдаемой аккумуляции стволовых клеток и просветных клеток предшественников [17-19] и для характеристики патологических признаков соотв. опухолей [11],[12]. Результаты нашего исследования указывают, что BRCA1 способствует поляризации, необходимой для дифференцировки просветных клеток, частично, путем контроля динамического перехода к сборке микротрубочек в местах вне центросом (т.e., местах межклеточных контктов). Переход к закреплению микротрубочек в слипчивых соединениях регулирует эпителиальные межклеточные контакты [9] это, в свою очередь, инструктирует выбор судьбы и дифференцировки стволовыми клетками молочных желез [66]. Т.о., переключение на независимую от центросом сборку микротрубочек может быть важным для дискриминации между пролиферирующими и дифференцирующимися клетками, что наблюдалось также недавно в миобластах [67] и нейронах [68]. Функция(и) BRCA1 должны способствовать этому переходу в стволовых клетках и клетках предшественниках молочных желез, нарушая дифференцировку просвета у носителей мутации BRCA1 и поэтому следует ожидать увеличения склонности к формированию basal-like опухолей с повышенной пролиферативной способностью.
Пролиферации способствует активированная AURKA, но, как это происходит при тонко синхронизированных событиях клеточного цикла [69], возможно регулируется с помощью петли негативной обратной связи, как это было показано в данной работе. При подготовке к сборке митотического веретена, AURKA способствует сборке зависимых от центросом микротрубочек путем супрессии BRCA1-зависимого убиквитинирования [52], которое использует фосфорилирование BRCA1 по S308 [70]. В дальнейшем терминальная дифференцировка, как полагают, обеспечивается с помощью активации BRCA1 и деградации RHAMM. Соответственно, истощение BRCA1 усиливает клоногенный потенциал эпителия молочных желез [14-16], поскольку BRCA1 мутация S308A изменяет дифференцировку эмбриональных стволовых клеток [71]. Более того, изобилие RHAMM может быть центральным в балансе между активностями AURKA-TPX2 и BRCA1-BARD1 во время поляризации; соотв., истощение RHAMM также нарушает дифференцировку ресничек респираторных эпителиальных клеток человека [72]. Однако ключевые компоненты изображенной молекулярной схемы коммутаций возможно отсутствуют, такие как фосфатазы, которые регулируют AURKA-обусловленные модификации BRCA1 и RHAMM. Кроме того, потеря функции BRCA1 , скорее всего, будет менять комплементарные пути, такие как регуляция эпителиально-мезенхимного перехода [19] и передача сигналов андрогенного рецептора [73].
Остается ключевой вопрос относительно значения функции BRCA1 в дифференцировке стволовых клеток и клеток предшественников и гаплонедостаточности BRCA1. Гистологические исследования ткани нормальных молочных желез у носителей мутации BRCA1 выявили клеточные фокусы, экспрессирующие маркеры стволовых клеток и лишенные цитоскелетных структур, характерных для просветного эпителия [16]. Мы полагаем, что существуют альтерации поляризации при preneoplastic повреждениях. Ни одна из этих презентаций не служит в качестве тех, наблюдаемых в эпителиальной ткани молочных желез мыши, реконструированных из клеток человека, истощенных по BRCA1 [19]. Т.о., доза BRCA1 или тип мутации могут по-разному влиять на архитектуру и функцию ткани, приводя к различиям в накоплении стволовых клеток или клеток предшественников, и в конечном итоге приводя к опухолевому типу [74]. Более детальное исследование гистологии и функции молочных желез может выявить специфические особенности у носителей мутаций BRCA1 , отражающие градиент нарушений дифференцировки просвета. Итак, даное исследование описывает механистическую модель, в которой гены чувствительности к раку груди высокой и низкой пенетрантности и их продукты связаны посредством серии генетических, молекулярных и функциональных взаимодействий, которые если нарушены, изменяют собственно апикально-базальную поляризацию эпителия и могут приводить к повышенному риску рак груди.
Сайт создан в системе uCoz